Con uno spot lampo, Agent Carter si presenta al grande pubblico. La serie tv Marvel/ABC, spinoff di Agents of S.H.I.E.L.D., arriverà sulla rete americana a gennaio, nella pausa dello show gemello, per mostrare le avventure di Peggy Carter (Hayley Atwell), rimasta sola dopo che il suo Capitan America è stato spedito nel futuro dallo S.H.I.E.L.D. e da Nick Fury. Nell'occasione viene anche chiarita la natura di Agent Carter, descritta come "un evento televisivo in otto parti".
E' il 1946 e la fine della guerra ha creato problemi a Peggy Carter. Con il ritorno degli uomini, l'Agente si ritrova messa in posizione marginale a causa del suo sesso. Mentre è impiegata sottocopertura presso l'SSR (Strategic Scientific Reserve), Peggy deve barcamenarsi tra il lavoro d'ufficio e le missioni che le vengono affidate, il tutto mentre cerca di cavarsela come donna single nell'America post conflitto dopo la perdita dell'amore della sua vita, Steve Rogers, alias Capitan America.
Quando, però, Howard Stark viene incastrato e accusato di vendere le sue armi mortali a chiunque sia in grado di ricompensarlo con una forte somma di denaro, l'uomo chiede aiuto a Peggy Carter, l'unica persona di cui si fida, per trovare il colpevole e ripulire il suo nome. Howard incarica il suo maggiordomo Edwin Jarvis di aiutarli nella missione segreta e si tuffa nell'indagine per scoprire chi ha messo sul mercato le armi di distruzione di massa. Ma Jarvis, che è abituato a una rigida routine quotidiana, dovrà affrontare una serie di notevoli cambiamenti per avere a che fare con Peggy. D'altro canto Peggy deve essere molto prudente. Se si scopre che lavora per Stark potrebbe essere accusata di tradimento e passare il resto dei suoi giorni in prigione. In più, mentre l'indagine avanza, la donna comincia a sospettare che il suo datore di lavoro non sia così innocente come vuol far credere. Chi è veramente Howard Stark?